2020, Vol. 37
厌氧发酵是目前畜禽养殖废水的主要处理工艺，但经过厌氧处理后的消化液仍属于高浓度有机废水。植物-微生物联合作用兼具单独使用植物或微生物的优点，因其处理成本低、效果好、植物资源可回收等特点而广受关注。植物生长时，其根区为微生物提供必要的附着和形成菌落的场所，通过根茎向下传送氧，促进微生物对根际周围沉积物的生物化学反应[1]，同时，微生物的旺盛生长，加速对污染物的降解，改善了植物的生长环境，在这个过程中，植物与微生物是互利关系。目前常用的水生植物主要为凤眼莲和伊乐藻等，功能微生物分为光合细菌、氮循环菌和聚磷菌。魏瑞霞等[2]研究了凤眼莲、美人蕉、鸢尾等多种植物与微生物联合作用，当植物单独存在时，对化学需氧量（COD）的去除率只有33.90%，而植物-微生物组合对COD的去除率可达62.70%。邹万生等[3]利用苦草和菹草搭配EM菌（光合细菌、乳酸菌、酵母菌、放线菌），可以去除水体中98.79%的氮素。但目前针对植物-微生物联合作用的研究，主要集中在水生植物的选择和植物与功能微生物的搭配方式上[4-6]，用水循环或曝气的方式强化植物-微生物联合作用研究较少。研究表明，水体的循环不仅可以避免热分层和化学分层，还可以提高水体中的溶解氧[7-8]。另外，由于植物在冬季的衰老和根系腐烂及低温条件下微生物活性降低而导致的净化效率降低，是植物-微生物联合修复面临的主要问题[9]。水芹菜作为喜凉性植物，在低温条件下能够正常生长，具有在冬季处理废水的潜力。但目前水芹菜多应用于河道污水、水产养殖废水、纺织废水和农田退水的治理[10-13]，利用水芹菜在冬季处理养猪废水消化液的研究鲜有报道。
本研究利用水芹菜的喜凉性，通过循环和曝气来强化植物-微生物联合作用，以静置处理作为对照，探究不同增氧方式（循环和曝气）对水质的净化效果，分析试验前后微生物群落结构，确定对水质变化产生主要作用的功能菌属，以期为植物-微生物联合修复提供一种新的强化方式和菌源。
1 材料与方法 1.1 试验材料水芹菜（Oenanthe javanica）为自然样本，从水田中选取株高10 cm左右、腋芽饱满、分蘖数和长势相同的健壮植株。所有植株用蒸馏水冲洗，去除附着土壤。
试验用水为温州市某养殖场污水处理站的连续搅拌反应器（Continuous stirred tank reactor，CSTR）出水。试验用水水质指标见表 1。
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表 1 试验用水水质指标 Table 1 Quality index of the test water |
试验设置三个处理组，分别为循环组、曝气组和静置组（对照），运行时间为2018年12月10日—2019年1月14日，地点为楼栋走廊向阳一侧，环境温度为5~18 ℃。
循环组（图 1A）：试验装置由一个20 L的带盖水箱和一个种植架组成，废水经潜污泵输送至总长为4 m的S型种植架，水芹菜的根系用海绵固定于定植杯中，每个种植架上种植水芹菜36株。潜污泵流量为0.2 L·min-1，工作15 min，停止45 min。废水在种植架和水箱中循环流动，达到增氧效果。
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图 1 试验装置示意图 Figure 1 Schematic diagram of test equipment |
曝气组（图 1B）：水芹菜在聚苯乙烯泡沫塑料载体上水培，每个载体上种植水芹菜36株。培养箱为580 mm×400 mm×200 mm水箱，每箱盛水20 L。采用空气泵曝气增氧，水箱底部均匀布设12个曝气头，空气泵的输出流量为0.05 L·min-1，工作15 min，停止45 min。
静置组：试验设置与曝气组相同，但不通入空气。
1.3 水质指标测定试验运行35 d，运行期间每7 d采集一次水样，在水箱上、中、下三层分别取100 mL水样混匀，其中40 mL用作分析，剩余水样倒回水箱中，COD、总氮（TN）、氨氮（NH3-N）和总磷（TP）的测定方法参照《水和废水监测分析方法》[14]。
1.4 植物生长性能测定在试验开始和结束时，随机采集植株，用吸水纸擦干植株表面的水分，称量鲜质量。然后将植株分成根和茎叶两部分，置于烘箱中105 ℃杀青15 min，70 ℃烘干至恒质量，称量干质量。
1.5 微生物群落结构测定在试验开始和结束时，在水箱上、中、下三层分别取样200 mL混匀，取其中500 mL用0.22 μm滤膜过滤，采用Power Soil DNA试剂盒（MO BIO，Cat. No. 12888）进行DNA提取，提取过程参考说明书进行。用1%琼脂糖凝胶检测DNA浓度和纯度，根据DNA浓度，用无菌水稀释至1 ng·μL-1。将符合试验要求的DNA样品送至浙江天科高新技术发展有限公司扩增，采用具有Barcode标记的引物341F（CCCTACACGACGCTCTTCCGATCTG（barcode）CCTACGGGNGGCWGCAG）和805R（GACTGGAGTTCCTTGGCACCCGAGAATTCCAGACTACHVGGGTATCTAATCC）对V3~V4区进行扩增，PCR扩增采用KAPA HiFi Hot Start Ready Mix高保真DNA聚合酶预混液。产物使用Beckman DNA Clean Beads进行纯化，使用Qubit 2.0对纯化后的PCR产物进行定量，并采用Illumina MiSeq测序平台进行高通量测序。
2 结果与讨论 2.1 废水处理结果试验运行35 d后，循环组和曝气组的水质达到《农田灌溉水质标准》（GB 5084—2005）。三种处理方式下，污染物的浓度变化如图 2所示。循环组对污染物的去除效果最好，COD、NH3-N和TN去除率分别为89.89%、69.40%和77.65%，不同处理方式对TP的去除没有明显差异。
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图 2 猪场废水中污染物的浓度变化 Figure 2 Changes in concentration of each pollutant in the swine wastewater |
三种处理方式对COD的去除效果明显，同一阶段各处理组间差异显著（P < 0.05），处理方式和处理时间及两者的交互作用对COD均有影响。前期COD的去除以植物根系过滤、吸附和沉积作用为主。由于曝气组和循环组的水体处于流动状态，使有机物的沉淀效果变差，前7 d，静置组中COD的去除率为16.16%，高于曝气组（8.12%）和循环组（4.90%）。第14~35 d，循环组和曝气组对COD的去除率高于静置组，这是由于溶解氧（DO）的增加有助于异养微生物的代谢，从而提高了COD的去除率[15]。经过35 d的处理，循环组对COD的去除率为89.89%，出水COD浓度为40.20 mg·L-1。
氮素的去除过程中，同一阶段各处理组间差异显著（P < 0.05），处理方式和处理时间及两者的交互作用对NH3-N均有影响。前7 d，三种处理方式对氮素均有较好的去除效果，这是由于试验前期植物处于快速营养生长阶段，对氮素的吸收利用较快，其中循环组的NH3-N和TN去除速率最高，分别为3.04 mg·L-1· d-1和7.67 mg·L-1·d-1。7~21 d，循环组中氮素去除速率降低，静置组与曝气组中氮素浓度的升高，可能与试验前期被根系截滤的氮素重新释放到水体有关[16]。经过35 d的处理，循环组对NH3-N和TN的去除率分别为69.40%和77.65%。
2.2 植物生长性能如表 2所示，静置组在处理前后，水芹菜的生长性能表现出显著差异，其鲜质量从2.00 g升高至5.77 g，呈现出良好的生长态势，相对生长速率为0.03 g· g-1·d-1，与凤眼莲在养殖废水消化液中的生长速率相近[6]。研究表明，水体中的氮素浓度过高会抑制植物的生长，常用的湿地植物香蒲，在总凯氏氮（TKN）浓度达到54.50 mg·L-1（或NH3-N 24.70 mg·L-1）时，叶片枯黄或植株死亡[17]。樊后保等[18]认为，当系统中有大量的NH3-N输入时，植物体内的NH4+与其他阳离子进行交换，使阳离子从叶片中淋洗掉，造成体内养分不平衡，从而抑制植物生长。静置组的水芹菜生长良好，表明水芹菜对猪场养殖废水具有适应性和耐受性。
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表 2 植物生长性能 Table 2 Growth performance of the study plants |
循环组和曝气组的植物生长性能在试验前后没有显著差异，甚至在试验后期出现叶边发黄、根系腐烂等不良症状，表明循环组和静置组的植物生长受到了抑制。推测其原因，一方面是相较于静置培养，曝气组和循环组中的流动水体会导致微小颗粒难以被植物根系上的生物膜吸附，甚至将根系表面的生物膜冲刷脱落，从而抑制植物对营养物质的吸收[19]；另一方面是水体中的DO浓度会影响水芹菜的生长，试验后期，循环组和曝气组的DO分别为10.85和10.38 mg·L-1。赵锋等[20]在研究根际氧浓度对水稻养分吸收的影响时，也出现高氧处理组（DO为7.00 mg·L-1）叶片发黄的现象。胡志华等[21]也提出，过度增氧（DO为7.50 mg·L-1）会抑制水稻产量和干物质的积累。卢晓明等[22]研究了海寿在连续曝气黑臭河水中的生理响应，同样发现曝气槽（DO为2.64 mg·L-1）植物的根、茎、叶长度和叶片叶绿素含量均小于非曝气槽（DO为0.68 mg·L-1），由于目前尚未有DO浓度影响水芹菜生长的相关文献记载，其原因需要进一步研究。
2.3 微生物群落结构变化如表 3所示，样品覆盖率均达到0.99，说明测序稳定，可以用来表示实际环境中微生物群落结构的真实信息。Chao1指数作为指示微生物种群丰度的指标之一，其值越大，反映样品中种群越丰富。本研究中，三种处理方式在试验结束时的Chao1指数均大于试验前。香农指数（Shannon）和辛普森指数（Simp⁃ son）作为指示微生物多样性的两个指标，它们与样本的丰度和均匀度有关，值越大反映样品中种群多样性越高。经过35 d的处理，所有处理组的香农指数和辛普森指数均升高，表明经过水芹菜和增氧处理，微生物多样性升高。
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表 3 样品测序结果及多样性指数 Table 3 Sequencing results and diversity indices of different samples |
从门的生物学分类水平对样本进行分析，如图 3A所示，处理前，水体中的优势菌门为拟杆菌门（Bacteroidetes）（51.04%），其次为变形菌门（Proteobacteria）（26.62%）和放线菌门（Actinobacteria）（13.99%），其他少量微生物为厚壁菌门（Firmicutes）（5.24%）。经过35 d的处理，水体优势菌门类发生明显变化。原本优势度很低的厚壁菌门在三种处理方式中均成为优势菌门，在静置组、循环组和曝气组中的占比分别为40.02%、42.16%和43.28%。为揭示不同处理方式中发挥作用的功能菌属，选取相对丰度前10的菌属进行分析，如图 3B所示。在试验开始前，黄杆菌属（Flavobacterium）的相对丰度为43.19%，为优势菌属，其次为壤霉菌属（Agromyces）（6.26%）、消化球菌属（Terrisporobacter）（2.49%）和地杆菌属（Pedobacter）（2.48%）。经过35 d的处理，循环组和曝气组的优势菌属为克里斯滕森菌属（Christensenellaceae），相对丰度分别为6.96%和7.64%。静置组中，瘤胃球菌属（Ruminococcaceae）（6.10%）成为优势菌属。
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图 3 不同处理方式微生物在门（A）和属（B）水平上的群落结构及分布 Figure 3 Bacterial community structure and distribution of the samples in different treatments at phylum(A)and genus(B)level |
本试验中的优势菌属与其他学者的研究存在差异。王青璐等[23]研究表明，污水类型和温度是影响微生物群落结构的主要因素。本试验中的克里斯滕森菌和瘤胃球菌属是典型的肠道微生物，这与试验所用的污水来源符合。另外温度也会影响微生物群落结构的变化，温度降低导致膜的流动性变差，从而抑制微生物对营养物质的吸收和代谢产物的排除。本试验时段的环境温度为5~18 ℃，此时中温菌的活性受到抑制，而低温微生物仍具有降解盐类、有机物、表面活性剂等污染物的能力[24]。在废水处理中，常见的低温菌主要为拟杆菌门、厚壁菌门和变形菌门。这与本试验所处的低温环境所得到的优势微生物门类相符。
在本研究中，假单胞菌属（Pseudononas）的相对丰度由1.82%下降到0.53%（曝气组）和0.69%（循环组），而静置组则上升到3.15%。假单胞菌属作为典型的氨化细菌，曾在人工湿地中被发现为优势菌属，可将有机氮转化为NH3-N，具有很强的分解蛋白质和酯酶的能力[25]。何腾霞等[26]对假单胞菌属的研究发现，在低于10 ℃的条件下，假单胞菌属对TN的去除率仍可达到81.90%。黄有志等[27]研究表明，有机氮浓度与氨化细菌数量呈显著正相关，NH3-N浓度越高，氨化细菌越多。静置组中的COD在研究期间始终维持较高水平，有机氮源充足，使得氨化细菌大量存在，循环组和曝气组中，DO的增加促进了微生物好氧反应进程，有机物含量下降，可溶性有机氮减少，导致氨化细菌的相对丰度减少。Martín等[28]对垂直流人工湿地净化城市污水的研究也表明，当可供微生物生长的营养物质浓度降低时，功能微生物的丰度也会逐渐降低。
黄杆菌属的相对丰度从43.19%下降到0.09%（曝气组）、0.16%（循环组）和0.36%（静置组）；地杆菌属则从2.48%下降到“未检出”。黄杆菌属和地杆菌属可以在低温环境下进行代谢作用，且多数菌种含有硝酸盐还原酶，是典型的反硝化菌[29-30]。试验所用废水来自厌氧反应器，反硝化菌大量存在，反硝化菌对DO敏感，在试验结束时，静置组、循环组和曝气组的DO分别为0.60、10.85 mg·L-1和10.38 mg·L-1，黄杆菌属和地杆菌属相对丰度的下降可认为是系统中DO浓度改变所致。
梭菌纲（Clostridia）的相对丰度从4.69%上升到40.59%（曝气组）、39.56%（循环组）和38.09%（静置组），梭菌纲是重要的酸化发酵菌，并且多数种可以产生芽孢，以抵抗外部极端环境，并参与水中有机物的降解[31]。孔德望等[32]在研究猪粪厌氧发酵消化液回流体系中微生物群落结构特征时，认为梭菌纲相对丰度的增加是由于该种群较其他微生物具有更强的竞争力。瘤胃球菌属和克里斯滕森菌属均属于梭菌纲，对环境变化具有很强的适应性，所以相对含量增加。
综合三种方式对污水的净化效果与植株的生长情况，静置组水芹菜生长态势较好，但对污水的净化效率较低，说明水芹菜对污染物的直接吸收仅占少部分。循环组和曝气组提高了微生物多样性，水质净化效率明显提高，但是其生长态势不如静置组，说明微生物对污染物质的降解才是净化污水的主体，而增氧处理对水中微生物的生长及其净化作用的发挥具有显著促进作用。
3 结论（1）水芹菜在冬季对养殖废水消化液具有适应性和耐受性，具有弥补植物修复在冬季净化效率低的潜力，辅以循环和曝气处理可以提高其对COD、NH3-N、TN的去除效率。
（2）增氧处理可以提高微生物的丰富度，加速污染物的降解与转化，但是增氧引起的水力条件和溶解氧浓度变化会抑制植物的生长，其机理需要进一步研究。
（3）氨化细菌（如假单胞菌属）相对丰度与水体中有机氮的含量正相关，溶解氧的升高会抑制反硝化菌（如黄杆菌属和地杆菌属）的生长。
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